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En l'an 2552, les Humains de la planète Madrigal se battent pour devenir indépendants de la Terre, mais une rencontre fatale avec une race d'aliens appelés Covenants met fin à la rébellion de la planète. Le major « John » 117 et ses super-soldats Spartans viennent toutefois à bout des forces extraterrestres. Après la bataille, le major doit ramener au Grand Quartier général de l'UNSC, sur la planète Reach, l'unique survivante de Madrigal ainsi qu'un objet mystérieux appartenant aux Covenants découvert sur Madrigal. Jusqu'à ce qu'un ordre controversé amène John à s'interroger sur sa mission et sur lui-même…